Socio-demographic and Clinical Correlates of Facial Expression Recognition Disorder in the Euthymic Phase of Bipolar Patients

Implications Cliniques

Les patients bipolaires en phase d’euthymie manifestent des troubles de la reconnaissance des émotions faciales négatives.

Limitations

La portée des conclusions est limitée à la reconnaissance explicite des émotions faciales.

Introduction

Le trouble bipolaire (BP) est caractérisé par une alternance d’épisodes dépressifs et maniaques et de périodes de rémission ou d’euthymie ¹ . Les patients bipolaires manifestent des difficultés psycho-sociales qui persistent pendant la phase d’euthymie ^2,3 . Cette étude porte sur les corrélats cliniques et sociodémographiques des troubles de la cognition sociale des patients BP ^4,5 euthymiques dans le domaine de la reconnaissance des émotions faciales (REF). La compréhension des émotions faciales permet d’adapter et d’enrichir la relation à autrui et ceci de façon adéquate selon le protagoniste et le contexte de la situation ⁶ . Il a été montré que la capacité de reconnaître les émotions faciales est liée à la qualité du fonctionnement social dans la population générale ⁷ , dans les troubles schizophréniques ^8,9,10 et dans les troubles bipolaires ^11,12,13 y compris en phase d’euthymie ¹⁴ . Les anomalies de la REF seraient associées à l’isolement social et au risque suicidaire ^15,16,17 .

Les données concernant l’existence de troubles à la REF en phase d’euthymie sont hétérogènes et la compréhension des facteurs susceptibles de les influencer est insuffisante ^12,18,19 . Les patients bipolaires en phase d’euthymie présentent des troubles de la REF ^8,20,21,22 , notamment pour les émotions négatives: la peur ^14,23,24,25 , la colère ²⁵ et le dégoût ^26,27 . Ces anomalies ne sont pas expliquées par un trouble perceptif généralisé dans la mesure où contrairement à leurs faibles performances à la REF, les patients bipolaires euthymiques réussissent les tâches d’identification de personnes à partir d’une exploration faciale ^{8, 21,28} . Sur le plan neuro-fonctionnel, ces anomalies seraient associées au dysfonctionnement des régions limbiques et préfrontales dorso-latérales gauches impliquées dans la reconnaissance des émotions ²⁹ . Cependant, un grand nombre d’études ne rapportent pas de déficits de la REF chez les patients bipolaires en phase d’euthymie ^30,31,32,33 ni d’activations neuro-fonctionnelles anormales ²⁹ . Une facilitation de la reconnaissance du dégoût a été rapportée chez les patients euthymiques comparés aux témoins ³⁴ . On peut cependant remarquer que malgré des performances préservées, les patients euthymiques peuvent avoir un dysfonctionnement des circuits cérébraux impliqués dans le traitement des émotions faciales ^{35,36,37,38,39} .

L’ensemble de ces résultats montre que, du point de vue de leurs troubles de la cognition sociale, les patients bipolaires euthymiques constituent un groupe fortement hétérogène et que l’absence de la compréhension des facteurs associés à cette hétérogénéité limite la portée et les applications cliniques de ces recherches ¹⁹ . A l’heure actuelle, l’influence d’un nombre limité de facteurs sociodémographiques et cliniques a été étudiée avec des résultats non concluants ^13,18,19 . La méta-analyse de Kohler ¹³ qui inclue des patients BP et unipolaires, rapporte que l’âge et le niveau d’éducation sont positivement associés à une meilleure reconnaissance des émotions faciales. Ces résultats ne sont pas corroborés par d’autres méta-analyses qui portent spécifiquement sur des patients eutymiques ^18,19 . Le type de bipolarité influence faiblement ces résultats ¹⁴ . Derntl et al., ⁴⁰ rapportent des déficits de la REF chez les patients BP-I et des performances préservées chez les patients BP-II. D’autres auteurs ⁴¹ trouvent que les déficits des patients BP-I ne concernent que la reconnaissance de la peur. La symptomatologie résiduelle maniaque influence de façon congruente à l’humeur la REF en accord avec Lembke et Ketter ⁴¹ qui rapportent que plus la symptomatologie maniaque est élevée, plus la reconnaissance de la tristesse est faible. Cependant, d’autres études rapportent des résultats contradictoires ^21,28 . Kohler et al. ¹³ concluent que la sévérité de la symptomatologie dépressive auto-rapportée serait la seule dimension qui aurait un effet négatif significatif sur la REF, contrairement à la sévérité des autres symptômes (maniaques ou psychotiques). Au vu de ces résultats, il s’avère nécessaire d’élargir le spectre de l’étude des corrélats cliniques des troubles de la REF chez les patients BP à d’autres dimensions qui pourraient contribuer à l’hétérogénéité clinique et cognitive du trouble bipolaire.

Les antécédents de maltraitance rapportés par environs 50% des patients bipolaires ⁴² , sont associés à une symptomatologie plus sévère, aux cycles plus rapides, à plus de comorbidités addictives et de tentatives de suicide ⁴² . Cette dimension serait une source importante d’hétérogénéité des patients BP dans la mesure où les antécédents de maltraitance sont généralement associés au style cognitif négatif qui influence le traitement de l’information et les processus de régulation émotionnelle ⁴³ . Van Hamelin et al. ⁴⁴ , rapportent que des personnes avec des antécédents de maltraitance manifestent une hyper-vigilance à l’égard des émotions faciales, qui n’est pas restreinte aux émotions négatives, et qui serait liée à l’augmentation de l’activité de l’amygdale. L’hypersensibilité accrue aux émotions faciales conduirait à une confusion entre les émotions et à une discrimination plus faible de leur valence émotionnelle ⁴⁴ . Les victimes de maltraitance manifestent une hypersensibilité au dégout ⁴⁵ et des troubles de la reconnaissance des émotions positives ^46,44,47 . D’autre part, certaines études ont montré un lien négatif entre la suicidalité et le trouble de la reconnaissance de la colère ^17,48 et du dégout ¹⁶ dans une population de personnes ayant commis ou non un acte suicidaire.

En accord avec la littérature existante, notre hypothèse est que les patients BP euthymiques présenteraient une réduction de la reconnaissance explicite des émotions faciales de valence négative: la peur, la colère et le dégout. Les antécédents de maltraitance et de suicide, pourraient influencer de façon négative la reconnaissance des émotions liées à la désapprobation et du rejet social, comme la colère ^17,48 et le dégout ¹⁶ , mais pourraient également avoir une influence négative sur la reconnaissance de la joie ou de la surprise, cette dernière ayant une connotation positive ou négative. Une question ouverte est si le niveau du fonctionnement général pendant la phase d’euthymie, seraient corrélés à la reconnaissance des émotions faciales, comme on pourrait l’attendre des études menées dans d’autres pathologies ^{7 –10} ou avec des patients bipolaires ^{11 –14} non euthymiques.

Méthode

Matériel Expérimental et Procédure

La tâche de REF comporte 7 expressions faciales: de colère, de tristesse, de surprise, de joie, de dégout, de peur et de neutralité présentées par 42 photographies en noir et blanc issues de la base de données de Langner et al. ⁵⁴ (cf. Figure 1). Chaque expression faciale est répétée six fois sur des visages différents (3 visages de femmes et 3 visages d’hommes). Il s’agit d’une reconnaissance explicite des émotions. Le participant devait pointer avec la souris de l’ordinateur l’émotion correspondante au visage. Les choix de réponses apparaissent dans des rectangles disposés les uns en dessous des autres (cf. Figure 1). La tâche se déroule via le logiciel E-Prime (Psychology Software Tools, Inc.; Pittsburgh, PA). Les stimuli apparaissaient dans un ordre aléatoire. Chaque photographie est présentée pendant un temps illimité jusqu’à la réponse du sujet. Une nouvelle photographie apparaît 1500 millisecondes après la réponse.

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Figure 1.

Illustration du dispositif expérimental et des expressions faciales (Radboud Faces Database) ⁵⁴ .

Résultats

Comparaison Entre Les Deux Groupes

Les caractéristiques sociodémographiques et cliniques des participants sont présentées dans le Tableau 1.

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Tableau 1.

Caractéristiques cliniques et sociodémographiques des participants (moyenne et écart-type entre parenthèses).

	Patients BP n =34	Participants contrôles N=29	Valeur de p
Sexe  -Femmes  -Hommes	67% 33%	46.6% 53.4%	ns
Age (moyenne et écart type)	50.38 (11.46)	43.70 (17.50)	ns
Situation familiale : Célibataires	26%	10.3%	ns
Situation familiale : En couple	35%	69%	P < .01
Nombre d’années d’études*	11.5 (3.30)	14.07 (2.97)	P < .01
Pourcentage de personnes en situation d’emploi (en %)	38%	100 %	P < .01
Pourcentage de personnes en invalidité	9%	–
Personnes bénéficiant d’une mesure de protection (en %)	59%	–
Age de début (âge moyen)	28.21 (12.29)	–
Type de Bipolarité  - Pourcentage de personnes ayant un BP I  - Pourcentage de personnes ayant un BP II	76.5% 23.5%
Nombre d’hospitalisations	4.47 (3.37)	–
Symptômes maniaques : Score à l’échelle YMRS (1)	1.88 (2.37)	–
Symptômes dépressifs : Score à l’échelle HDRS (2)	3.21 (2.59)	–
Auto-Evaluation des symptômes dépressifs (3)	10.04 (7.41)	3.55 (2.67)	P = .008
Sévérité du dernier épisode psychotique : score à l’échelle BPRS (4)	21 (20.32)	–
Fonctionnement général : score à l’échelle EGF (5)	52.06 (15.72)	–
Pourcentage de personnes ayant déclaré des antécédents de tentatives de suicide	44 %
Nombre de tentatives de suicide	1.26 (2.45)	–
Pourcentage de personnes ayant déclaré des antécédents de consommation d’alcool	44%
Pourcentage de personnes ayant déclaré des antécédents de trouble anxieux	38%	–
Pourcentage de personnes ayant déclaré des antécédents de trouble du comportement alimentaire	26%	–
Pourcentage de personnes ayant déclaré des antécédents familiaux de TB	73%	–
Antécédent de maltraitance (en %)	32 %	–

Légende : *Depuis la classe primaire, (1) Young Manic Rating Scale ⁵⁰ ; (2) Hamilton Depression Rating Scale ⁴⁹ ; (3) Beck Depression Inventory ⁵¹ ; (4) Bref Psychiatric Rating Scale ⁵² ; (5) Echelle d’évaluation Globale du Fonctionnement ⁵³

La Reconnaissance des Emotions Faciales

Performances à la REF

Les deux groupes ne diffèrent pas pour la reconnaissance de la joie, la surprise et la tristesse (tous les p > 1), mais les patients BP ont un % de BR plus faible pour la peur (U = 239.5, p = 0.005), la colère (U = 284.5, p = 0.004) et le dégoût (U = 355, p = 0.05) et ont tendance non significative de réduction de la reconnaissance de la neutralité (U=363), p = 0.06 ¹ (cf. Tableau 2).

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Tableau 2.

Pourcentage moyen (écart-type) de reconnaissances correctes des expressions faciales (%BR).

Performances aux Expressions Faciales	Patients BP eutymiques, N = 34	Témoins n = 29	Somme des rangs Patients BP	Somme des rangs Témoins	U de Mann-Whitney	Z	p
% BR Joie	97 (7.0)	98 (7.0)	1039.5	976.5	444.5	−0.66	0.50
% BR Surprise	89 (18)	94 (10)	1020.0	996.0	425.0	−0.93	0.35
% BR Dégout	71 (27)	84 (24)	950.0	10.66.0	355.0	−1.89	0.05*
% BR Tristesse	96 (23)	75 (21)	1043.0	973.0	448.0	−0.61	0.53
% BR Colère	63 (23)	80 (18)	878.5	1137.5	283.5	−2.88	0.003*
% BR Peur	45 (25)	71 (20)	834.0	1182.0	239.0	−3.49	0.0004*
% BR Neutralité	77 (25)	89 (16)	958.5	1057.5	363.5	−1.77	0.06

Erreurs d’attribution

A la place d’une émotion de peur, les patients BPE attribuent plus d’émotions de surprise que les témoins (39% vs 21%, U = 241, p = 0.003) et confondent, plus que les témoins, la colère et le dégout (17% vs 2%, U = 341, p = 0.03); la tristesse et le dégoût (14% vs 4%, U = 267, p = 0.003) le dégoût et la tristesse (14% vs 4%, U = 377, p = 0.04). Aux visages neutres, les patients BP attribuent de la tristesse, plus que les témoins (17% vs 6%, U = 307, p = 0.04).

Corrélations

Corélations entre les variables SD et cliniques

Il existe des corrélations négatives entre le score de l’EFG et l’âge (r = - 0.36, p = 0.03), les symptômes dépressifs (BDI-II, r = - 0.42, p = 0.02; HDRS, r = 0.46, p = 0.006) et maniaques (YRMS, r = − 0.39, p = 0.02). Il existe des corrélations positives entre le nombre d’hospitalisations et le nombre de TS (r = 0.35, p = 0.04) et la sévérité du dernier épisode psychotique (BPRS, r = 0.42, p = 0.04). Le nombre de TS est positivement corrélé aux symptômes dépressifs (BDI-II, r = 0.53, p = 0.004). Les scores de l’auto- et l’hétéro-évaluation des symptômes dépressifs sont positivement corrélés (BDI et HDRS, r = 0.52, p = 0.0005).

Influence des variables sociodémographiques

Chez les patients BP la reconnaissance de la colère et de la neutralité est négativement corrélée à l’âge (colère: p = − 0.008; neutralité: p = 0.008) et positivement corrélée au niveau d’éducation (colère: p = 0.007; neutralité: p = 0.02).

Influence des variables cliniques

L’âge du début des troubles est négativement corrélé au % de BR à la reconnaissance de la colère (p = 0.002). La symptomatologie maniaque est négativement corrélée à la reconnaissance de la surprise (p = 0.0003). Une synthèse des corrélations significatives est présentée dans le tableau 3.

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Tableau 3.

Corrélations significatives entre les variables cliniques et socio-démographiques et le % moyen de reconnaissance des émotions faciales par les patients bipolaires euthymiques (n = 34).

Variable	% de Recorrectes des expressions faciales	Tau de Kendall (τ)	Z	P
Age
	Colère	−0.40	−3.32	0.008*
	Neutralité	−0.32	−2.64	0.008*
Age du debut des troubles BP
	Colère	−0.36	−2.99	0.002*
Niveau d’études
	Colère	0.32	2.66	0.007*
	Neutralité	0.27	2.25	0.02*
EFG
	Surprise	0.27	2.38	0.02*
	Neutralité	0.23	1.96	0.04
Maltraitance
	Surprise	−0.28	−2.32	0.02*
	Dégout	−0.31	−2.51	0.01*
Nombre de TS
	Dégout	−0.28	−2.31	0.02*
	Colère	−0.25	−2.10	0.03*
YRMS
	Surprise	−0.49	−4.15	0.0003*

Légende : EFG : Echelle du Fonctionnement Global ⁵³ ; TS : Tentative de Suicide ; YRMS : Young Manic Rating Scale ⁵⁰

Influence des antécédents de tentative de suicide et de maltraitance

La présence d’antécédents de maltraitance est négativement corrélée au % de BR à la reconnaissance de la surprise (p = 0.02) et du dégout. (p = 0.01). Le nombre de TS est négativement corrélé au % de BR à la reconnaissance du dégoût (p = 0.02) et de la colère (p = 0.03).

Discussion

L’objectif de cette étude était de contribuer à l’exploration des corrélats cliniques de la reconnaissance des émotions faciales des patients bipolaires, en phase d’euthymie. En accord avec notre première hypothèse et avec le constat des travaux antérieurs ^{8,12,14,18,19,20,21,22,23,24,26} , nos résultats montrent que les patients BPE, comparés aux témoins, présentent une réduction de la reconnaissance explicite des émotions faciales de peur, de colère, de dégoût et de neutralité ² .

Les performances des patients sont particulièrement réduites pour la reconnaissance de la peur, en accord avec les résultats de la littérature ^{12,14,23,24,25} . Dans les tâches explicites, par rapport aux tâches implicites, la peur suscite plus d’erreurs et mobilise des mécanismes inhibitoires faisant intervenir d’avantage les réseaux pré-frontaux ⁵⁵ . Du point de vue neurocognitif, cette particularité du traitement explicite de la peur constituerait une condition de vulnérabilité commune pour plusieurs pathologies psychiatriques ou neurologiques ^6,56,57 .

La réduction de la reconnaissance de la colère et du dégout est concordante avec d’autres résultats de la littérature ^25,26 . Force est de constater que, les patients BP confondent l’émotion de colère avec celle du dégoût, tout comme le dégoût avec la tristesse. Sur le plan neuro-fonctionnel, la reconnaissance de ces émotions repose partiellement sur les mêmes régions cérébrales et implique les régions préfrontales médianes et supérieures, le cortex cingulaire antérieur, l’insula et le cortex orbitofrontal ^6,56,58 , régions fortement impliquées dans la cognition sociale et la prise de décision ⁶⁴ . La colère est une caractéristique inhérente du trouble bipolaire ^59,60 . La propension des patients à manifester de la colère contraste avec les troubles de la reconnaissance de cette émotion ^25,26 .

Nos résultats montrent qu’un début précoce du TB est associé à une plus faible reconnaissance de la colère. En accord avec ce résultat, il a été récemment montré que les troubles de la reconnaissances de la colère sont d’autant plus importants que les patients BP soient jeunes ⁶¹ et qu’une faible reconnaissance de la colère en période d’euthymie, est associée à la présence de comportements antisociaux et délinquants ²⁵ . Un début plus précoce de troubles BP est généralement associé à une symptomatologie plus sévère, à plus de comorbidités psychiatriques et addictives, à plus de dysfonctionnements psycho-sociaux et neurocognitifs ^62,63 , mais aussi à plus et d’antécédents de maltraitance ⁶⁴ et de TS ⁶² , facteurs également associés à la reconnaissance de la colère ¹⁷ .

Nos résultats montrent que la reconnaissance de la colère et du dégout est associée au nombre de TS commises par les patients. Dans cette étude 44% des patients ont commis au moins une TS et le nombre de TS est positivement corrélé à la sévérité des symptômes dépressifs. Le lien entre la suicidalité et les troubles de la reconnaissance de la colère a été mis en évidence par Jollant et al. ^17,48 . Ces auteurs observent que la reconnaissance implicite de la colère suscite une activation augmentée du cortex orbitofrontal latéral chez les personnes suicidaires et les personnes ayant un trouble affectif, comparées aux personnes sans troubles psychopathologiques. Selon le modèle neurocognitif du comportement suicidaire proposé par Jollant et al. ⁴⁸ , certaines particularités du traitement des informations émotionnelles des personnes suicidaires (l’hypersensibilité aux signaux négatifs, la difficulté à assigner une valeur aux évènements et aux signaux sociaux, les déficits des processus de prise de décision), seraient sous-tendues par le dysfonctionnement orbitofrontal. Nos résultats sont également en accord avec Richard-Devantoy et al. ¹⁶ . qui ont montré que des personnes ayant commis des TS présentent une réduction de la reconnaissance explicite du dégoût par rapport aux personnes dépressives non suicidaires et aux sujets témoins. Les auteurs ont conclu que la réduction de la reconnaissance du dégout n’est pas imputable au trouble dépressif, mais correspondrait à la sensibilité spécifique des personnes suicidaires aux stimuli liés à la désapprobation sociale et au rejet.

Dans notre étude, la présence d’antécédents personnels de maltraitance, qui concerne 23% des participants BP, est négativement corrélée à la recconnaissance du dégout et de la surprise. La littérature montre que les victimes de maltraitance manifestent une hypersensibilité et un évitement actif des émotions en lien avec le traumatisme, dont le dégout ⁴⁵ et développent une incertitude à l’égard de la signification des émotions ^46,47 qui pourraient concerner particulièrement les émotions ambigües, comme la surprise. Cependant, dans notre étude, les antécédents de maltraitance n’ont pas fait l’objet d’une évaluation par des outils spécifiques. Les résultats méritent d’être confirmés et approfondies dans de futures recherches.

A cause de leur ambiguïté, la reconnaissance de la surprise et de la neutralité pourrait être particulièrement sensibles aux biais d’interprétations congruentes à l’humeur. Nos résultats montrent que les patients confondent plus souvent que les témoins, la neutralité avec la tristesse, ce qui pourrait être mis en lien avec la symptomatologie dépressive. En revanche, la symptomatologie maniaque exerce une influence négative sur la reconnaissance de la surprise. Nous observons qu’une meilleure reconnaissance de la surprise et de la neutralité est corrélée au meilleur fonctionnement général et que ce dernier est corrélé à la symptomatologie résiduelle maniaque ou dépressive.

Dans notre étude, l’âge et le niveau de l’éducation modulent de façon opposée la REF des patients bipolaires: l’âge exerce un impact négatif, alors que le niveau d’éducation exerce un impact positif sur la reconnaissance de la colère et de la neutralité. La méta-analyse de Kohler et al. ¹³ montre que les performances à la REF des patients BP s’améliorent avec l’âge. Cependant, Williams et al., ⁵⁵ observent que dans la population générale, les effets positifs de l’âge sur la REF s’inversent vers l’âge de 60 ans. Il est possible que ce déclin de performance survienne avant pour les patients BP au vue des effets adverses du trouble BP.

La présente étude comporte certaines limitations. La taille de l’échantillon reste faible et limite les possibilités d’exploration des interrelations entre les variables SD et cliniques et le rôle des variables médiatrices sur les performances cognitives des patients. L’influence du traitement médicamenteux sur la REF n’a pas été explorée en raison de la diversité des traitements et du nombre réduit de participants ayant le même traitement. La portée des conclusions est limitée à la reconnaissance explicite des émotions faciales. Un bilan neuropsychologique et une tâche cognitive de contrôle (ex. reconnaissance de l’identité de personnages) auraient été utiles pour pouvoir discuter la spécificité cognitive de la REF chez les patients BP.

Conclusion

Les patients bipolaires, en phase d’euthymie, présentent des troubles de la reconnaissance des émotions faciales qui sont modulés par plusieurs facteurs, en particulier par les antécédents de maltraitance et de tentatives de suicide. Pour limiter les répercussions sociales négatives de ces troubles, les patients bipolaires euthymiques pourraient bénéficier de programmes de remédiation cognitive qui ont montré une efficacité sur le fonctionnement social ^65,66 et sur la dynamique cérébrale mobilisée par la reconnaissance des émotions ⁶⁷ pour d’autres pathologies.