Abstract
Several methodologies have been developed over the past several years for super-resolution fluorescence microscopy including saturated structured-illumination microscopy (SSIM), stimulated emission depletion microscopy (STED), photoactivated localization microscopy (PALM), fluorescence photoactivation localization microscopy (FPALM), and stochastic optical reconstruction microscopy (STORM). While they have shown great promise for biological research, these techniques all have individual strengths and weaknesses. This review will describe the basic principles for achieving super resolution, demonstrate some applications in biology, and provide an overview of technical considerations for implementing these methods.
Keywords
Get full access to this article
View all access options for this article.
References
1.
Lichtman
J. W.
Conchello
J. A.
, Nat. Methods 2 , 910 (2005 ).
2.
Giepmans
B. N. G.
Adams
S. R.
Ellisman
M. H.
Tsien
R. Y.
, Science 312 , 217 (2006 ).
3.
Minsky
M.
, Scanning 10 , 128 (1988 ).
4.
Pawley
J. B.
, Zool. Stud. 34 , 117 (1995 ).
5.
Wilson
T.
, J. Microsc. 242 , 111 (2011 ).
6.
Grimaldi
F. M.
, Physico-Mathesis de Lumine, Coloribus, Et Iride, Aliisque Adnexis Libri Duo (Bologna, Italy , 1665 , reprinted by Kessinger Publishing Whitefish, MT , 2010 ).
7.
Helmholtz
H.
, The Monthly Microscopical Journal 16 , 15 (1876 ).
8.
Abbe
E.
, Journal of the Royal Microscopical Society ser. 2, 1 , 388 (1881 ).
9.
Erni
R.
Rossell
M. D.
Kisielowski
C.
Dahmen
U.
, Phys. Rev. Lett. 102 , 4 (2009 ).
10.
Crang
R. F. E.
Klomparens
K. L.
, Eds., Artifacts in Biological Electron Microscopy (Plenum Press , New York , 1988 ).
11.
Synge
E. H.
, Philos. Mag. 6 , 356 (1928 ).
12.
Ash
E. A.
Nicholls
G.
, Nature 237 , 510 (1972 ).
13.
Pohl
D. W.
Denk
W.
Lanz
M.
, Appl. Phys. Lett. 44 , 651 (1984 ).
14.
Lewis
A.
Isaacson
M.
Harootunian
A.
Muray
A.
, Ultramicroscopy 13 , 227 (1984 ).
15.
Betzig
E.
Trautman
J. K.
, Science 257 , 189 (1992 ).
16.
Cremer
C.
Cremer
T.
, Microsc. Acta 81 , 31 (1978 ).
17.
Bailey
B.
Farkas
D. L.
Taylor
D. L.
Lanni
F.
, Nature 366 , 44 (1993 ).
18.
Gustafsson
M. G. L.
Agard
D. A.
Sedat
J. W.
, in Three-Dimensional Microscopy: Image Acquisition and Processing II ,
Wilson
T.
Cogswell
C. J.
, Eds. (SPIE -Int. Soc. Opt. Engineering , Bellingham ,1995 ), vol. 2412 , p. 147 .
19.
Gustafsson
M. G. L.
Agard
D. A.
Sedat
J. W.
, J. Microsc.-Oxford 195 , 10 (1999 ).
20.
Hell
S.
Stelzer
E. H. K.
, Opt. Commun. 93 , 277 (1992 ).
21.
Hell
S. W.
Wichmann
J.
, Opt. Exp. 19 , 780 (1994 ).
22.
Hell
S. W.
Lindek
S.
Cremer
C.
Stelzer
E. H. K.
, Appl. Phys. Lett. 64 , 1335 (1994 ).
23.
Gustafsson
M. G. L.
Agard
D. A.
Sedat
J. W.
, United States Patent, Patent number 5671085 (1997 ).
24.
Heintzmann
R.
Cremer
C.
, Proc. SPIE-Int. Soc. Opt. Eng. 3568 , 185 (1998 ).
25.
Gustafsson
M. G. L.
, J. Microsc.-Oxford 198 , 82 (2000 ).
26.
Gustafsson
M. G. L.
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 102 , 13081 (2005 ).
27.
Hell
S. W.
Kroug
M.
, Appl. Phys. B-Lasers Opt. 60 , 495 (1995 ).
28.
Klar
T. A.
Engel
E.
Hell
S. W.
, Phys. Rev. E 64 , 06613 (2001 ).
29.
Dyba
M.
Hell
S. W.
, Phys. Rev. Lett. 88 , 4 (2002 ).
30.
Willig
K. I.
Rizzoli
S. O.
Westphal
V.
Jahn
R.
Hell
S. W.
, Nature 440 , 935 (2006 ).
31.
Török
P.
Munro
P. R. T.
, Opt. Exp. 12 , 3605 (2004 ).
32.
Moerner
W. E.
Kador
L.
, Phys. Rev. Lett. 62 , 2535 (1989 ).
33.
Orrit
M.
Bernard
J.
, Phys. Rev. Lett. 65 , 2716 (1990 ).
34.
Betzig
E.
, Opt. Exp. 20 , 237 (1995 ).
35.
Betzig
E.
Patterson
G. H.
Sougrat
R.
Lindwasser
O. W.
Olenych
S.
Bonifacino
J. S.
Davidson
M. W.
Lippincott-Schwartz
J.
Hess
H. F.
, Science 313 , 1642 (2006 ).
36.
Rust
M. J.
Bates
M.
Zhuang
X. W.
, Nat. Methods 3 , 793 (2006 ).
37.
Hess
S. T.
Girirajan
T. P. K.
Mason
M. D.
, Biophys. J. 91 , 4258 (2006 ).
38.
Schermelleh
L.
Carlton
P. M.
Haase
S.
Shao
L.
Winoto
L.
Kner
P.
Burke
B.
Cardoso
M. C.
Agard
D. A.
Gustafsson
M. G. L.
Leonhardt
H.
Sedat
J. W.
, Science 320 , 1332 (2008 ).
39.
Willig
K. I.
Kellner
R. R.
Medda
R.
Hein
B.
Jakobs
S.
Hell
S. W.
, Nat. Methods 3 , 721 (2006 ).
40.
Li
Q. F.
Wu
S. S. H.
Chou
K. C.
, Biophys. J. 97 , 3224 (2009 ).
41.
Schrof
S.
Staudt
T.
Rittweger
E.
Wittenmayer
N.
Dresbach
T.
Engelhardt
J.
Hell
S. W.
, Opt. Exp. 19 , 8066 (2011 ).
42.
Nagerl
U. V.
Willig
K. I.
Hein
B.
Hell
S. W.
Bonhoeffer
T.
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 105 , 18982 (2008 ).
43.
Ding
J. B.
Takasaki
K. T.
Sabatini
B. L.
, Neuron 63 , 429 (2009 ).
44.
Parton
R. G.
Simons
K.
, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 8 , 185 (2007 ).
45.
Campbell
L.
Hollins
A. J.
Al-Eid
A.
Newman
G. R.
von Ruhland
C.
Gumbleton
M.
, Biochem. Biophys. Res. Co. 262 , 744 (1999 ).
46.
Naegerl
U. V.
Bonhoeffer
T.
, J. Neuroscience 30 , 9341 (2010 ).
47.
Harke
B.
Keller
J.
Ullal
C. K.
Westphal
V.
Schoenle
A.
Hell
S. W.
, Opt. Exp. 16 , 4154 (2008 ).
48.
Hein
B.
Willig
K. I.
Hell
S. W.
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 105 , 14271 (2008 ).
49.
Donnert
G.
Keller
J.
Wurm
C. A.
Rizzoli
S. O.
Westphal
V.
Schonle
A.
Jahn
R.
Jakobs
S.
Eggeling
C.
Hell
S. W.
, Biophys. J. 92 , L67 (2007 ).
50.
Buckers
J.
Wildanger
D.
Vicidomini
G.
Kastrup
L.
Hell
S. W.
, Opt. Exp. 19 , 3130 (2011 ).
51.
Kellner
R. R.
Baier
C. J.
Willig
K. I.
Hell
S. W.
Barrantes
F. J.
, Neuroscience 144 , 135 (2007 ).
52.
Felts
R. L.
Narayan
K.
Estes
J. D.
Shi
D.
Trubey
C. M.
Fu
J.
Hartnell
L. M.
Ruthel
G. T.
Schneider
D. K.
Nagashima
K.
Bess
J. W.
Bavari
S.
Lowekamp
B. C.
Bliss
D.
Lifson
J. D.
Subramaniam
S.
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 107 , 13336 (2010 ).
53.
Jennings
P. C.
Cox
G. C.
Monahan
L. G.
Harry
E. J.
, Micron 42 , 336 (2011 ).
54.
Eggeling
C.
Ringemann
C.
Medda
R.
Schwarzmann
G.
Sandhoff
K.
Polyakova
S.
Belov
V. N.
Hein
B.
von Middendorff
C.
Schonle
A.
Hell
S. W.
, Nature 457 , 1159 (2009 ).
55.
Sieber
J. J.
Willig
K. I.
Heintzmann
R.
Hell
S. W.
Lang
T.
, Biophys. J. 90 , 2843 (2006 ).
56.
Schneider
A.
Rajendran
L.
Honsho
M.
Gralle
M.
Donnert
G.
Wouters
F.
Hell
S. W.
Simons
M.
, J. Neuroscience 28 , 2874 (2008 ).
57.
Patterson
G. H.
Lippincott-Schwartz
J.
, Science 297 , 1873 (2002 ).
58.
Bates
M.
Blosser
T. R.
Zhuang
X. W.
, Phys. Rev. Lett. 94 , 108101 (2005 ).
59.
Wiedenmann
J.
Ivanchenko
S.
Oswald
F.
Schmitt
F.
Rocker
C.
Salih
A.
Spindler
K. D.
Nienhaus
G. U.
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 101 , 15905 (2004 ).
60.
Patterson
G.
Davidson
M.
Manley
S.
Lippincott-Schwartz
J.
, Annu. Rev. Phys. Chem. 61 , 345 (2010 ).
61.
Juette
M. F.
Gould
T. J.
Lessard
M. D.
Mlodzianoski
M. J.
Nagpure
B. S.
Bennett
B. T.
Hess
S. T.
Bewersdorf
J.
, Nat. Methods 5 , 527 (2008 ).
62.
Shtengel
G.
Galbraith
J. A.
Galbraith
C. G.
Lippincott-Schwartz
J.
Gillette
J. M.
Manley
S.
Sougrat
R.
Waterman
C. M.
Kanchanawong
P.
Davidson
M. W.
Fetter
R. D.
Hess
H. F.
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 106 , 3125 (2009 ).
63.
Subach
F. V.
Patterson
G. H.
Manley
S.
Gillette
J. M.
Lippincott-Schwartz
J.
Verkhusha
V. V.
, Nature Methods 6 , 153 (2009 ).
64.
Greenfield
D.
McEvoy
A. L.
Shroff
H.
Crooks
G. E.
Wingreen
N. S.
Betzig
E.
Liphardt
J.
, Plos Biology 7 , e1000137 (2009 ).
65.
Tatavarty
V.
Kim
E. J.
Rodionov
V.
Yu
J.
, Plos One 4 , e7724 (2009 ).
66.
Fu
G.
Huang
T.
Buss
J.
Coltharp
C.
Hensel
Z.
Xiao
J.
, Plos One 5 , e12682 (2010 ).
67.
Bates
M.
Huang
B.
Dempsey
G. T.
Zhuang
X. W.
, Science 317 , 1749 (2007 ).
68.
Huang
B.
Wang
W. Q.
Bates
M.
Zhuang
X. W.
, Science 319 , 810 (2008 ).
69.
Jones
S. A.
Shim
S.
He
J.
Zhuang
X.
, Nat. Methods 8 , 499 (2011 ).
70.
Huang
B.
Jones
S. A.
Brandenburg
B.
Zhuang
X. W.
, Nat. Methods 5 , 1047 (2008 ).
71.
Heilemann
M.
van de Linde
S.
Schuttpelz
M.
Kasper
R.
Seefeldt
B.
Mukherjee
A.
Tinnefeld
P.
Sauer
M.
, Angew. Chem. Int. Ed. 47 , 6172 (2008 ).
72.
Song
L. L.
Hennink
E. J.
Young
I. T.
Tanke
H. J.
, Biophys. J. 68 , 2588 (1995 ).
73.
Donnert
G.
Eggeling
C.
Hell
S. W.
, Nat. Methods 4 , 81 (2007 ).
74.
Willig
K. I.
Keller
J.
Bossi
M.
Hell
S. W.
, New J. Phys. 8 , 106 (2006 ).
75.
Shroff
H.
Galbraith
C. G.
Galbraith
J. A.
Betzig
E.
, Nat. Methods 5 , 417 (2008 ).
76.
Irvine
S. E.
Staudt
T.
Rittweger
E.
Engelhardt
J.
Hell
S. W.
, Angew. Chem. Int. Ed. 47 , 2685 (2008 ).
77.
Lidke
K. A.
Rieger
B.
Jovin
T. M.
Heintzmann
R.
, Opt. Exp. 13 , 7052 (2005 ).
78.
Lidke
K. A.
Rieger
B.
Jovin
T. M.
Heintzmann
R.
, Biophys. J. 88 , 346a (2005 ).
79.
Hoyer
P.
Staudt
T.
Engelhardt
J.
Hell
S. W.
, Nano Lett. 11 , 245 (2011 ).
80.
Jaiswal
J. K.
Mattoussi
H.
Mauro
J. M.
Simon
S. M.
, Nat. Biotechnol. 21 , 47 (2003 ).
81.
Delehanty
J. B.
Mattoussi
H.
Medintz
I. L.
, Anal. Bioanal. Chem. 393 , 1091 (2009 ).
82.
Chan
W. C. W.
Nie
S. M.
, Science 281 , 2016 (1998 ).
83.
Jaiswal
J. K.
Goldman
E. R.
Mattoussi
H.
Simon
S. M.
, Nat. Methods 1 , 73 (2004 ).
84.
Silva
G. A.
, in Nanoneuroscience and Nanoneuropharmacology (Elsevier Science Bv , Amsterdam , 2009 ), vol. 180 , p. 19 .
85.
Resch-Genger
U.
Grabolle
M.
Cavaliere-Jaricot
S.
Nitschke
R.
Nann
T.
, Nat. Methods 5 , 763 (2008 ).
86.
Rittweger
E.
Han
K. Y.
Irvine
S. E.
Eggeling
C.
Hell
S. W.
, Nature Photon. 3 , 144 (2009 ).
87.
Churchman
L. S.
Flyvbjerg
H.
Spudich
J. A.
, Biophys. J. 90 , 668 (2006 ).
88.
Mortensen
K. I.
Churchman
L. S.
Spudich
J. A.
Flyvbjerg
H.
, Nat. Methods 7 , 377 (2010 ).
89.
Enderlein
J.
Toprak
E.
Selvin
P. R.
, Opt. Exp. 14 , 8111 (2006 ).
90.
Huang
B.
Bates
M.
Zhuang
X. W.
, Annu. Rev. Biochem. 78 , 993 (2009 ).